EXTRACTION AND PARTIAL CHARACTERIZATION OF GLYCOSAMINOGLYCANS FROM Litopenaeus vannamei MUSCLE

Giancarlo Lavor Cordeiro; José Ariévilo Gurgel Rodrigues; José Gabriel de Sousa Cândido; Kelma Maria dos Santos Pires-Cavalcante; Johnny Peter Macedo Feitosa; Sandra  de Aguiar Soares; Ianna Wivianne Fernandes de Araújo

doi:10.18817/repesca.v17i1.4648

Autores

Giancarlo Lavor Cordeiro Universidade Federal do Ceará
José Ariévilo Gurgel Rodrigues https://orcid.org/0000-0003-3181-2506
José Gabriel de Sousa Cândido Universidade Federal do Ceará https://orcid.org/0009-0009-7671-8266
Kelma Maria dos Santos Pires-Cavalcante Universidade Federal do Ceará
Johnny Peter Macedo Feitosa Universidade Federal do Ceará https://orcid.org/0000-0002-4101-7699
Sandra de Aguiar Soares Universidade Federal do Ceará
Ianna Wivianne Fernandes de Araújo Universidade Federal do Ceará https://orcid.org/0000-0001-9485-651X

DOI:

https://doi.org/10.18817/repesca.v17i1.4648

Resumo

Muscle glycosaminoglycans (GAGs) composition is only decribed for teleost fishes, but not for shrimps. This study extracted and partially examined for GAGs from juvenile Litopenaeus vannamei muscle (LvGAGs) discarded during quality control. Tritured muscle was digested with papain to obtain extracellular matrix metachromatic LvGAGs, which were then physically-chemically characterized by agarose gel electrophoresis with mammalian standards stained with toluidine blue combined or not to stains-all dye; and thereafter, their functional groups by infrared technique analyzed from the sample. Juvenile shrimps had intramuscular LvGAGs concentration of 0.07 ± 0.02% (w w^-1, 700 µg g tissue^-1) greater than that reported for teleost fish skeletal muscle. However, metachromatic composition revealed unclear to define LvGAGs’ species due to high level of natural contaminants in sample by both electrophoretic and infrared analyses reflecting body physiological condition of healthy animals farmed in mesohaline water. In summary, combined biochemical tools proved effective for accessing and evaluating extracellular matrix sulfated GAGs from the muscle connective tissue of L. vannamei.

Biografia do Autor

José Ariévilo Gurgel Rodrigues

Possui graduação em Engenharia de Pesca pela Universidade Federal do Ceará (2004) e mestrado em Recursos Pesqueiros e Engenharia de Pesca pela Universidade Federal do Ceará (2006). Atualmente, é estudante de doutorado em Biotecnologia de Recursos Naturais da Rede Nordeste de Biotecnologia (RENORBIO), Universidade Estadual do Ceará. Tem experiência na área de Recursos Pesqueiros e Engenharia de Pesca, com ênfase em Taxonomia de Algas Marinhas, Fisiologia Comparada (taxonomia de grupos, filogenia e biogeografia) e Biotecnologia de Recursos Naturais, atuando, principalmente, nos seguintes temas: Ficologia e Química de macromoléculas (polissacarídeos sulfatados) mediante suas propriedades químicas e implicações terapêuticas com vistas as suas ações anticoagulante, antitrombótica (Hemostasia), antinociceptiva e antiinflamatória (Dor e Inflamação). Também vem contribuindo com a prospecção de novos compostos imunoestimulantes naturais oriundos de algas marinhas com vista a sua utilização no desenvolvimento de estratégias profiláticas mais eficientes na prevenção do estresse e enfermidades de peixes e camarões, quando cultivados em regimes intensivos em laboratório em diversas fases de desenvolvimento.

Referências

AMPHAN, S., LAOHAWUTTHICHAI, P., SUPUNGU, P., TASSANAKAJON, A., JATUYOSPORN, T., FERNIG, D. G., & KRUSONG, K. (2025). Effects of the sulfated polysaccharides dextran sulfate and heparin on shrimp immunity and infection by white spot syndrome virus and Vibrio parahaemolyticus. Aquaculture Reports, 42, 102735. DOI: https://doi.org/10.1016/j.aqrep.2025.102735

ARAUJO, D. F. S., SILVESTRE, D. D., CHAVES-DAMASCENO, K. S. F. S., PEDROSA, L. F. C., & SEABRA, L. M. A. J. (2012). Composição centesimal e teor de colesterol do camarão branco do Pacífico. Ciência Rural, 42(6), 1130-1133. DOI: https://doi.org/10.1590/S0103-84782012000600029

BADRI, A., WILLIAMS, A., LINHARDT, R. J., & KOFFAS, M. A. (2018). The road to animal free glycosaminoglycan production: current efforts and bottlenecks. Current Opinion in Biotechnology, 53, 85-92. DOI: http://doi.org/10.1016/j.copbio.2017.12.018

BALBINOT-ALFARO, E., ROCHA, M., ALFARO, A. T., & VILÁSIA GUIMARÃES MARTINS, V. G. (2021). Properties, bioactive potential and extraction processes of glycosaminoglycans: an overview. Ciência Rural, 51(7), e20200821. DOI: http://doi.org/10.1590/0103-8478cr20200821

BOYD, C. E. (2001). Manejo da qualidade da áfua na aquicultura e no cultivo do camarão marinho. Associação Brasileira de Criadores de Camarão, p. 157.

BRITO, A. S., ARIMATÉIA, D. S., SOUZA, L. R., LIMA, M. A., SANTOS, V. O., MEDEIROS, V. P., FERREIRA, P. A., SILVA, R. A., FERREIRA, C. V., JUSTO, G. Z., LEITE, E. L., ANDRADE, G. P. V., OLIVEIRA, F. W., NADER, H. B., & CHAVANTE, S. F. (2008). Anti inflammatory properties of a heparin-like glycosaminoglycan with reduced anti-coagulant activity isolated from a marine shrimp. Bioorganic & Medicinal Chemistry, 16, 9588-95. DOI: http://doi.org/10.1016/j.bmc.2008.09.020

CAHÚA, T. B., SANTOSA, S. D., MENDESB, A., CÓRDULAB, C. R., CHAVANTEC, S. F., JR., L. B. C., NADER, H. B., & BEZERRA, R. S. (2012). Recovery of protein, chitin, carotenoids and glycosaminoglycans from Pacific white shrimp (Litopenaeus vannamei) processing waste. Process Biochemistry, 47, 570-577. DOI: https://doi.org/10.1016/j.procbio.2011.12.012

DIETRICH, C. P., & DIETRICH, S. M. C. (1976). Electrophoretic behaviour of acidic mucopolysaccharides in diamine buffers. Analytical Biochemistry, 70(2), 645-647. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/0003-2697(76)90496-6

DIETRICH, C. P., PAIVA, J. P., CASTRO, R. A. B., CHAVANTE, S, F., JESKE, W., FAREED, J., GORIN, P. A., MENDES, A., & NADER, H. B. (1999). Structural features and anticoagulant activities of a novel natural low molecular weight heparin from the shrimp Penaeus brasiliensis. Biochimical Biophyscs Acta, 1428, 273–83. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/s0304-4165(99)00087-2

FARNDALE, R. W., BUTTLE, D. J., & BARRETT, A. J. (1986). Improved quantitation and discrimination of sulphated glycosaminoglycans by use of dimethylmethylene blue. Biochimica et Biophysica Acta, 883(2), 173-177. DOI: http://dx.doi.org/doi.org/10.1016/0304-4165(86)90306-5

FERNANDES, F. G. M.; RODRIGUES, J. A. G., SANTIAGO, L. M., QUEIROZ, I. N. L., FEITOSA, J. P. M., SOARES, S. A., SALMITO-VANDERLEY, C. S. B., NETO, O. P. P., & ARAÚJO, I. W. F. (2025). Biochemical prospection of glycosaminoglycans in fish wastes aiming at circular economy. Revista Brasileira de Engenharia de Pesca, 16(3), 18-33. DOI: http://dx.doi.org/10.18817/repesca.v16i3.4116

HANNESSON, K. O., TINGBO, M. O., OLSEN, R. L., ENERSEN, G., BAEVRE, A. B., & OFSTAD, R. (2007). An immunological study of glycosamnoglycans in the connective tissue of bovine and cod skeletal muscle. Comparative Biochemistry and Physiology - Part B, 146(4), 512-520. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/j.cbpb.2006.11.024

IBGE (2024). Produção agropecuária no Ceará. {accessed 27 07 2026].

JRIDI, M., NASRI, R., MARZOUGUI, Z., ABDELHEDI, O., HAMDI, M., & NASRI, M. (2019). Characterization and assessment of antioxidant and antibacterial activities of sulfated polysaccharides extracted from cuttlefish skin and muscle. International Journal of Biological Macromolecules, 123, 1221-1228. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2018.11.170

LIMA, M. S. B., MOURA, M. F. V., & CRUZ, A. M. (2022). Composição centesimal de camarões (Litopenaeus vannamei) cozidos cultivados em viveiros. Revista Interdisciplinar do Amapá, 2(2), 89-95. DOI: http://dx.doi.org/10.56856/remap.v2i2.383

OGAWA, M., & MAIA, E. (1999). Manual de Pesca: ciência e tecnologia do pescado. São Paulo: Ed. Varela, 430p.

RODRIGUES, J. A. G., FIGUEIREDO, G. S., LIMA, A. C. N., MARTINS, B. F., FEITOSA, J. P. M., SOARES, S. A., NETO, O. P. O., KELMA MARIA DOS SANTOS PIRES-CAVALCANTE, K. M.; S., & ARAÚJO, I. W. F. (2025). Nile tilapia (Oreochromis niloticus Linnaeus 1758) in mesohaline water overproduces skin dermatan sulfate. Revista Brasileira de Engenharia de Pesca, 16(4), 11-24. DOI: https://doi.org/10.18817/repesca.v16i4.4256

RODRIGUES, J. A. G., JÚNIOR, J. S., LOURENÇO, J. A., LIMA, P. C. W. C. & FARIAS, W. R. L. (2009). Cultivo de camarões tratados com polissacarídeos sulfatados da rodofícea Halymenia pseudofloresia mediante uma estratégia profilática. Revista Ciência Agronômica, 40(1), 71 78.

PAGE, G. I., RUSSEL, P. M., & DAVIES, S. J. (2005). Dietary carotenoid pigment supplementation influences hepatic lipid and mucopolysaccharide levels in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Comparative Biochemistry and Physiology - Part B, 142 (4), 398-402. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cbpb.2005.09.001

POMIN, V. H., & MOURÃO, P. A. S. (2008). Structure, biology, evolution, and medical importance of sulfated fucans and galactans. Glycobiology, 18(12), 1016-1027. DOI: https://doi.org/10.1093/glycob/cwn085

SAHU, B., SHARMA, D. D., JAYAKUMAR, G. C., MADHAN, B., & ZAMEER, F. (2023). A review on an imperative by-product: glycosaminoglycans - a holistic approach. Carbohydrate Polymer Technologies and Applications, 5, 100275. DOI: https://doi.org/10.1016/j.carpta.2022.100275

SAYARI, N., BALTI, R., MANSOUR, M. B, AMOR, I. B., GRIET, I., & GARGOURI, J. Anticoagulant properties and cytotoxic effect against HCT116 human colon cell line of sulfated glycosaminoglycans isolated from the Norway lobster (Nephrops norvegicus) shell (2016). Biomedicine & Pharmacotherapy, 80(1), 322-330, 2016. DOI: http:// dx.doi.org/10.1016/j.biopha.2016.03.027

TINGBO, M. G., KOLSET, S. O., OFSTAD, R., ENERSEN, G., HANNESSON, K. O. (2005). Sulfated glycosaminoglycans in the extracellular matrix of muscle tissue in Atalntic cod (Gadus morhua) and Spotted wolfish (Anarhichas minor). Comparative Biochemistry and Physiology - Part B, 140(3), 349-357. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cbpc.2004.09.032

VALENTI, W. C. (1996). Criação de camarões em águas interiors. Jaboticabal: FUNEP, p. 81.

VENUGOPAL, V. (2022). Green processing of seafood waste biomass towards blue economy. Current Research in Environmental Sustainability, 4, 100164. DOI: https://doi.org/10.1016/j.crsust.2022.100164

VALCACEL, J., NOVOA-CARBALLAL, R., PÉREZ-MARTINS, R. I., REIS, R. L., & VÁZQUEZ, J. A. (2017). Glycosaminoglycans from marine sources as therapeutic agents. Biotechnology Advances, 35(6), 711-725. DOI: https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2017.07.008

VOLPI, N. (2011). Anti-inflammatory activity of chondroitin sulphate: new functions from an old natural macromolecule. Inflammopharmacol, 19(6), 299-306. DOI: https://doi.org/10.1007/s10787-011-0098 0

ZHANG, F., ZHANG, Z., THISTIE, R., MCKEEN, L., HOSOYAMA, S., TOIDA, T., LINHARDT, R. J., & PAGE-MCCAW, P. (2009). Structural characterization of glycosaminoglycans from zebrafish in different ages. Glycobiology, 26, 211-218. DOI: https://doi.org/10.1007/s10719-008-9177-x